Die 17-jährige Waise Suzume folgt einem geheimnisvollen jungen Mann, der nach einer mysteriösen Tür sucht. Ihre Neugier führt sie in eine verlassene Stadt, wo sie einen riesigen Wurm entfesselt, der Japan bedroht. Gemeinsam mit Sota, dem Wächter, und einer sprechenden Katze begibt sich Suzume auf ein Abenteuer durch verschiedene Städte, um die Tore zu schließen und den Wurm zu besiegen.

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